За основу был взят уже прижившийся в стрелковых войсках ручной пулемет системы Дегтярева ДП-27. Это обстоятельство позволило значительно сократить срок разработки нового пулемета, так как его создание проходило на основе модернизации уже существующей конструкции. В частности, от своего ручного предшественника танковый пулемет получил схему работы автоматики, систему запирания ствола, ударно-спусковой механизм и многие другие узлы. В соответствии с заданием, пулемет системы Дегтярева имел воздушное охлаждение ствола и боепитание из дискового магазина увеличенной емкости.
В 1929 г. танковый пулемет успешно прошел войсковые испытания и был принят на вооружение Красной Армии под наименованием «7,62-мм танковый пулемет системы Дегтярева обр. 1929 г. (ДТ-29)». С учетом того, что практически все узлы и детали пулеметов ДП-27 и ДТ-29 были унифицированы и взаимозаменяемы, советской оружейной промышленности удалось в кратчайшие сроки наладить производство новых пулеметов. Они устанавливались практически на все модели советских бронеавтомобилей, легких, средних и тяжелых танков. Своего рода рекордсменами можно считать средний танк Т-29 и тяжелый Т-35, на вооружении которых находилось по 5 пулеметов ДТ-29.

Входя в состав вооружения бронетехники, танковый пулемет был предназначен для ведения стрельбы главным образом по живым целям и огневым точкам противника, как открытым, так и находящимся в укрытии, пробиваемым обыкновенными или бронебойными пулями. Интенсивность огня, ведущегося из пулемета ДТ-29, в каждом конкретном случае определялась стрелком-радистом или командиром бронеединицы в зависимости от обстановки боя, характера и размеров цели. Чаще всего на боевых скоростях танков и бронеавтомобилей стрельба велась короткими очередями (2-7 выстрелов) на расстояния до 600 м. Реже, при обстреле крупных и небронированных целей (пешие и конные группы, колонны автомобилей и т.п.), расстояние до которых превышало 600 м, стрельба велась также без остановки танка или бронеавтомобиля длинными очередями по 10-15 выстрелов. В благоприятных условиях боя, позволяющих вести более точный и действенный огонь, стрельба велась с коротких остановок танка или бронеавтомобилей.

Автоматика пулемета была построена по схеме, использующей энергию пороховых газов, отводимых из канала ствола, запирание производилось разведением в стороны боевых личинок. Газовый регулятор, расположенный в системе автоматики, создавал дополнительные преимущества при работе в условиях загрязнения, запыления и экстремальных температур.
Ударно-спусковой механизм ударникового типа позволял вести огонь только очередями. Однако даже слабо подготовленный боец легко производил очереди по 3-5 выстрелов.
Предохранитель флажкового типа во включенном состоянии блокировал детали спускового механизма.
Вместо громоздкого магазина с однорядным расположением патронов в ДТ-29 был использован дисковый магазин с патронами в три ряда. Его емкость составляла 63 патрона, на 16 больше, чем в стандартном. Для того чтобы стреляные гильзы не заполняли боевое отделение, пулемет снабжался специальным парусиновым гильзоулавливателем. Прицельные приспособления состояли из диоптрического прицела, регулируемого в горизонтальной и вертикальной плоскостях. В зависимости от дальности стрельбы прицел можно было устанавливать на 400, 600, 800 и 1000 м.
Для уменьшения демаскирующего действия пламени при стрельбе на дульную часть ствола был навинчен конусообразный пламегаситель.
Питание пулемета ДТ-29 во время стрельбы производилось из магазина повышенной емкости. Расположение патронов в таком магазине было изменено с однорядного на трехрядное. Это позволило не только заменить массивный стандартный дисковый магазин на более компактный, но и увеличить количество патронов с 47 до 63 единиц. Основным патроном для стрельбы из пулемета ДТ-29 являлся 7,62-мм (7,62 х 54 мм) винтовочный патрон с легкой пулей (обр. 1908 г.). Однако, в соответствии с характером цели и обстановкой боя, могли быть использованы и патроны со специальными пулями (бронебойными, бронебойно-зажигательными и трассирующими).
Учитывая особенности установки пулемета в тесном боевом отделении танка или бронеавтомобиля, его компактность была достигнута тем, что, в отличие от ДП-27, танковый пулемет вместо постоянного деревянного приклада был оснащен выдвижным металлическим. В зависимости от потребностей стрелка в боевом положении приклад мог быть выдвинут назад, а в походном — полностью сдвигался вперед. Для установки ДТ-29 в танках Г. С. Шпагин (о нём — ТуТ) разработал специальную шаровую установку, а для применения в качестве пехотного он снабдил его съемными сошками.
При оставлении экипажем своих машин, подбитых неприятелем, это позволяло использовать ДТ-29 в качестве ручного автоматического оружия самообороны. По мнению специалистов, танковый пулемет системы Дегтярева был прост в устройстве и в обращении и при внимательном уходе и умелой подготовке к стрельбе являлся достаточно надежным оружием. Точность боя пулемета и мощность его огня были довольно высоки.
Так же, как и пулемет ДП-27, пулемет ДТ-29 в 1944 г. был усовершенствован. Возвратно-боевую пружину перенесли в спусковую раму, изменили конструкцию некоторых деталей, чтобы изготавливать их методом штамповки. Выпуск модернизированного пулемета ДТМ был начат в 1945 г. Кроме того, на базе пулемета ДП-27 была разработана модификация пулемета ДА, предназначенная для использования в авиационных турельных установках.